С 1985 года по 1987 год Коми работал в адвокатских конторах Нью-Йорка, был помощником окружного судьи. В 1987 году он поступил на работу в прокуратуру Южного округа Нью-Йорка. Он участвовал в
знаменитом "процессе Гамбино", во время которого прокуратуре удалось разгромить большой клан итальянских мафиози.
В период с 1996 года по 2001 год Коми работал в прокуратуре города Ричмонда по Восточному округу штата Вирджиния. Он был прокурором по уголовному делу о теракте против американских военных в
Саудовской Аравии (Дело о взрыве жилого комплекса Хубар). Также Коми преподавал юриспруденцию в Школе права Университета Ричмонда (University of Richmond School of Law).
С 2003 года по 2005 год Джеймс Коми был заместителем генерального прокурора США. Он представлял сторону обвинения в процессе по делу компании Adelphia Communciations, создатели которой были признаны
виновными в крупном мошенничестве. Коми также руководил проведением крупных прокурорских проверок, одна из которых - операция "Деревянная монета" - закончилась предъявлением обвинения 47 деятелям
рынка. Их подозревали в организации крупного валютного мошенничества.
В 2004 году Коми стал известен своим отказом на требование администрации Белого дома возобновить действие программы слежения за телефонами и электронной почтой граждан без санкции суда.
В 2005 году Джеймс Коми покинул прокуратуру и ушел с государственной службы. Как независимый эксперт он привлекался большими финансовыми компаниями, у которых были определенные разногласия с
государством. С 2005 года по 2010 год Коми был старшим вице-президентом корпорации Lockheed Martin, затем работал главным консультантом инвесткомпании Bridgewater Associates.
С начала 2013 года, Коми - старший исследователь в Колумбийском университете права (Columbia Law School) и член совета директоров международного банка HSBC.
21 июля 2013 президент США
предложил кандидатуру Джеймса Коми на пост директора ФБР. 30 июля 2013 сенат США проголосовал 93 голосами против одного за утверждение Джеймса Коми новым директором Федерального бюро
расследований.
Он сменил на посту директора ФБР Роберта Мюллера, который возглавлял ведомство в течение 12 лет.
10.08.2018